MMBR综述 | 跨生态系统和组合扰动的微生物群落恢复力（下）：组合干扰下的恢复力

Journal: Microbiology and Molecular Biology Reviews

Publish: 2021

Link: https://journals.asm.org/doi/epub/10.1128/MMBR.00026-20

作者：蓝多肉Y

审核：Listenlii

摘要

随着气候变化和其他人类活动导致环境变化速度加剧，生态系统抵御干扰和维持其功能的能力正在受到越来越多的考验。

微生物是支撑生态系统功能的关键参与者，因此微生物群落从干扰中恢复是决定生态系统功能命运的复杂过程的关键部分。

然而，尽管全球环境变化包含众多压力，但多重干扰如何影响微生物群落稳定性以及这对生态系统功能有何影响尚不清楚且存在争议。对于那些比正常恢复时间更频繁发生的多重或复合干扰情况尤其如此。

本综述的目的是概述微生物对水生和陆地生态系统中多种干扰的响应机制。

首先总结和讨论了影响水生和土壤生物群落恢复力的特性和机制，以确定是否存在普遍适用的原则。

接下来关注由复合干扰的固有特征引起的相互作用，例如干扰的性质、时间和时间顺序，这些相互作用可能导致复杂和非加性效应，从而调节微生物对干扰的响应。

关 键 词

水生；混合的；干扰；微生物群落；恢复力；土壤生态系统；陆地生态系统

前文：

MMBR综述 | 跨生态系统和组合扰动的微生物群落恢复力（上）：什么是恢复力

MMBR综述 | 跨生态系统和组合扰动的微生物群落恢复力（中）：微生物恢复力的关键

组合干扰和微生物恢复力

过去的几年里，由于气候变化，极端天气更加频繁。密集的人为活动也在增加，使生态系统受到的扰动不仅强度更大，而且频率也越来越高，这使人们对生态系统承受多次扰动的能力感到担忧。

这一点尤为重要，因为当生态系统在相对较短的时间内遭受多次扰动时，可能会与随后的扰动事件的影响产生新的相互作用(108)。

换句话说，一个初始扰动的遗留可能会改变后续扰动的影响，多个扰动的综合效应将不同于其单个效应的总和。

例如，Meta分析揭示了多重干扰相互作用的结果通常是不可加性的，也就是说，在大约四分之三的研究中，基于单一干扰效应无法预测组合效应(109,110)。

这种交互效应可以对恢复力产生正反馈或负反馈，并触发生态系统向其他稳定状态的转移，因此使生态系统变化的预测更加不确定(111 113)。

土壤微生物恢复力的建模也证实了与先前干扰相关的历史意外事件的重要性（114）。

Rillig 等人最近的一篇文章(6)表明，大多数研究最多调查了两种组合干扰，大约 80% 的研究只关注单一干扰。

因此，了解多重干扰的影响仍然是当代微生物生态学家面临的重要挑战（113）。

解决这一问题需要将复合干扰分解为其组成驱动因素，即性质、强度、频率和时间顺序（图5）。

干扰强度的重要性已针对单一干扰进行了深入研究，并与中间干扰假设(IDH)(115) 紧密相关，该假设预测最高的生物多样性将出现在中等干扰（强度和频率）；因此，本文将仅简要讨论干扰强度。

图5 干扰序列固有特征对微生物恢复力（稳定性）的重要性的概念框架。

组合干扰的性质

生态系统中的所有微生物组合都会受到干扰，从而破坏其结构和物理环境。Odum(116)假设慢性(压迫或持续)压力可能与急性(脉冲或短暂)压力有不同的影响，后者很快就会恢复。

这导致几年后Bender等人(117)对脉冲扰动和压力扰动进行了区分，脉冲扰动是短期和有限的，而压力扰动是长期的。

Glasby和Underwood(118)也强调了区分干扰的原因和影响的重要性，因为例如，脉冲干扰可能会导致压力效应，反之亦然。

Shade等人的文献调查中（16）显示了一种趋势，即微生物群落在脉冲干扰后可能比在压力干扰后更具恢复力，并强调了我们对微生物群落对组合干扰响应的认识方面的知识差距，特别是对脉冲和压力组合干扰的响应。

具有相同性质的组合干扰。通常认为，先前的干扰会导致微生物群落对同样性质的后续干扰的响应减弱。

这可能是由于增强的生理耐受性或适应，例如，基于细菌膜的修改或转录调控的改变(119)。

其他可能的机制包括群落选择(干扰起到过滤器的作用)和微生物长期进化(有益的突变(特别是在突变率升高的情况下，即高度突变)赋予此前经历过干扰的种群以耐受性)(120)。

另一方面，干扰的强过滤效应也可能仅仅产生生态敲除效应，导致物种丧失，从而降低群落对后续干扰的适应能力。

由于预测干旱期会随着全球变暖而加剧，因此已在土壤中广泛研究了对反复干旱脉冲干扰的响应。干旱抑制基质扩散，导致资源限制和微生物丰度和活性降低，并可能导致休眠(104,121,122)。

干燥还诱导各种保护机制，如生物膜形成或渗透物质积累，以降低内部水势、避免脱水。重新润湿后，微生物必须迅速释放积累的渗透物质，以保持渗透平衡。

几项研究表明，多次干旱干扰可以增加抗旱性，无论是微生物群落组成(123)，系统发育多样性(124)，还是生长和活性(125,126)。反复的热扰动实验也观察到了类似的响应(127)。

然而，也有研究表明，反复的干扰并不会导致微生物群落的适应性。例如，湖泊沉积物和水稻土暴露于新的干燥事件并不表明历史扰动对甲烷营养体的响应有影响(128)。

因此，反复干旱干扰的遗留效应并不一致，而且似乎因土地利用和土壤类型而不同(129132)。此外，在不同的生物群体和功能响应之间也发现了不同的响应。

例如，之前的干旱降低了细菌和前体在第二次干旱后的恢复力，而中气门、甲螨和散光门的恢复力则提高了(101)。

Kaisermann等人(133)发现，草原土壤的呼吸、溶解有机碳和铵浓度受干旱历史的影响，但细菌和真菌群落组成不受影响。

相反，在重复的干湿循环后，细菌群落组成发生了变化，但在分类多样性和丰富度上没有变化(129)。

在陆地和淡水生态系统中普遍存在的多重压力干扰的一个典型例子是由农业、城市化、采矿和工业的自然和人为释放造成的有毒化合物(如重金属)污染。

微生物已经进化出各种机制来抵抗重金属的毒性作用，因此，重金属污染是一个很好的例子，压力干扰应该导致适应/耐受性。

例如，Tlili等人的研究(134)表明，当生物膜群落预先暴露在相同的重金属上时，对铜、锌或砷的抵抗力增加。他们还发现了不同重金属之间存在共抗性的明确证据，预先暴露于铜的光能异养型群落比未预先受干扰的群落更能抵抗随后的锌干扰，反之亦然(134)。

同样，在土壤微观世界中，初始暴露于重金属会增加微生物活动对随后不同污染金属干扰的抵抗力和恢复力(135,136)。

然而，不同金属之间的共抗性并不总是存在(134)。此外，重金属扰动是由于土壤重金属浓度的突然增加还是逐渐增加，已被证明仅在短期内对微生物群落具有重要意义。

因此，逐渐和突然的铜干扰导致了细菌群落组成和呼吸作用的初始差异，但当铜浓度相等时，两种系统中的细菌群落似乎趋于一致(137)。

不同性质的组合干扰。虽然预测相同性质的组合干扰会导致一些适应性，但预计从初始扰动中恢复的微生物群落更容易受到不同性质的新扰动的影响（127）。

Calderón等人的研究(5)表明暴露于三种不同类型的扰动（如冻融、热干旱和缺氧）的土壤微观世界中的细菌群落结构和土壤功能的恢复力低于暴露于相同的重复扰动的土壤微观世界中的细菌群落。

同理，具有不同干燥历史的湖泊沉积物和稻田土壤暴露于单独干燥或与热冲击相结合的干扰中，会导致甲烷氧化菌群落组成和活性的差异，湖泊沉积物中甲烷氧化菌群落的在热冲击的情况下恢复较低和较慢(128)。

最初暴露于诸如重金属污染之类的压力干扰也可能对微生物群落对随后的新干扰的响应产生负面影响，因为暴露于污染物需要将更多的能量重新分配给解毒、损伤修复和耐受性，因此使微生物更难应对额外的干扰。

因此，暴露于重金属污染降低了微生物的呼吸作用，并导致两种受干湿循环影响的土壤中细菌和古菌群落组成的较大变化(138,139)。

另一方面，也支持这样一种预测，即预先暴露于干扰的群落对新类型的干扰更具恢复力，因为它们对多个应激源具有协同耐受性(140)或获得的应激抗性(141)，即先前的干扰激活了不同的细胞应激响应机制，为它们应对额外的干扰做好准备。

在一个例子中，增温实验以不同的方式增加了淡水生态系统中异养群落对铜干扰的功能耐受性，尽管功能之间的响应不同(142)。

另一项研究表明，在受盐干扰的细菌淡水群落中，初始pH的变化增加了细胞特异性胞外酶活性的抵抗力和细胞特异性细菌生产力的工程恢复力，而群落组成不受影响(143)。

同样地，淡水细菌群落暴露于pH干扰(之前暴露于不同强度的温度脉冲干扰中)，增加了细菌碳生产和胞外酶活性的抵抗力和恢复力，但不影响其群落组成(144)。

Rillig等人最近研究了多重干扰组合对土壤功能和微生物多样性的影响(6)。同时干扰的数量从1个增加到10个，导致土壤真菌多样性和土壤过程响应的方向变化越来越多。

有趣的是，一些响应变量直到8个或更多的干扰被结合在一起时才会发生变化，这说明了预测多重干扰的影响是多么具有挑战性，特别是当脉冲和压力干扰结合时。

干扰的强度和频率

干扰可导致微生物群落的二次演替，包括其组成和多样性的变化。这也意味着一种新的干扰可能会对群落产生不同的影响，取决于它们的初级演替阶段，这可能会受到重复干扰的强度和频率的影响。

干扰之间的时间间隔也可能决定是否有足够的时间从局域物种库中扩散和定植被干扰的本地生态系统。

因此，在之前的干扰恢复过程中是否发生新的干扰事件可能会影响微生物对新干扰的响应。

例如，Jurburg等人(145)的研究表明，干扰后的二次演替可以影响土壤中的细菌群落至少25天，在此期间，群落可能更容易受到新的干扰。

另一项研究强调了扰动强度可以影响群落的组成和功能恢复力，以响应以相同频率施加的反复温度脉冲扰动(144)。

反复暴露于更强的温度脉冲扰动中会减弱细菌丰富度和均匀度的下降，并导致不同的功能响应，具体取决于功能类型：虽然在几次干扰后细菌丰度和碳产量的抵抗力和恢复力趋于下降，但随着群落积累干扰的历史，细胞外酶的活性随着时间的推移而增加。

因此，这个例子表明，微生物对新干扰的响应恢复力不仅取决于干扰强度，还可以根据响应变量的不同而不同。

干扰之间的时间间隔（图5）如何调节生态系统响应可能还取决于干扰的性质（图5）。

对于不同性质的组合干扰，较长的干扰间隔可能有助于微生物群落应对新的干扰，而较长的相同性质的干扰间隔可能会产生相反的模式（145）。

为了验证后一个说法，Seneviratne和Marschner(146)的研究发现，与对照组相比，随着两次升温事件之间的时间间隔增加，土壤微生物群落的呼吸和矿物氮有效性的差异会增加。

事实上，当扰动频率增加时，恢复力可能会达到一个临界点(147)，正如在淡水岩石池中所显示的那样，随着盐扰动频率的增加和时间间隔的缩短，细菌群落组成受到更强的影响(63)。

在许多研究中，干扰之间的时间间隔与干扰事件的数量呈负相关(147)，总体而言，令人惊讶的是，很少有研究探究干扰之间的时间间隔对微生物群落恢复力的重要性，而不受干扰频率的影响，这凸显了未来研究中有待解决的研究缺口。

干扰的时间顺序

以因子方式操纵干扰以严格检验干扰时序效应的实验方法比强度和时间间隔研究得更少。

通常，与干扰A在B之后发生的情况相比，在干扰A之后发生的干扰B可能会将微生物群落置于其适应轨迹上的不同位置（图4）。这可能是由各种高阶相互作用引起的，例如群落组成或生理学的变化。

Calderón等人(5)研究了在相同频率和强度但时间顺序不同的三种脉冲扰动(冻结-解冻、加热和缺氧)下，土壤微生物群落组成和功能的响应是否不同。干扰时序影响了细菌群落组成，并决定了对生态系统特性和功能的总体影响(图6)。

干扰的时序对不同氮循环微生物群落NH4+浓度、丰度以及细菌系统发育多样性和丰富度等生态系统特性有较大影响。

在总体生态系统影响中，大约30%的观察到的方差与细菌群落组成的变化有关(5)，而生理可塑性或适应的重要性仍然未知。

图6 在最后一个扰动周期后3周(A)和10周(B)，交替时序的复合扰动对生态系统特性和功能的综合影响。生态系统总体影响计算为所有研究变量的Hedges g绝对值之和。相同小写字母(a、b或c)的平均值没有显著差异；误差棒代表标准误差。改编自参考文献5。

综上所述，不同研究之间的结果存在很大的差异，这些结果往往(但并非总是)表明，干扰遗留对微生物群落的组成和功能恢复是重要的。不同研究结果缺乏一致性可能有多种原因。

首先，研究生态系统中生物和非生物的差异与上一节强调的潜在机制有关(也请参阅Shade等人[16])，这可能解释了不同的结果。

此外，研究结果的不一致也可能只是反映了扰动性质的差异，即扰动的频率、强度和/或时间顺序，这强调了明确考虑扰动序列的所有固有特征的需要。

生物相互作用的影响，如微生物物种间的相互作用或竞争，在微生物恢复力研究中也在很大程度上被忽视，在组合干扰的情况下可能更重要(见图4)。

生物相互作用还可以通过确定优先效应的强度来潜在地调节微生物群落的恢复力。

因此，微生物物种分散或从休眠中复苏到达的特定顺序可能会影响后来到达/复苏的物种的定植成功，从而影响群落恢复力（例如，Svoboda等人[148]）。

结论与展望

毫无疑问，在过去的20年里，探究干扰如何影响微生物群落受到了越来越多的关注。

关于微生物群对不同生态系统中各种干扰的响应，我们已经了解了很多。还提出了概念、理论和模型框架，以理解在面临全球变化因素或人为污染的微生物群落中驱动这些变化的机制。

很明显，干扰会对微生物群落的多样性和组成产生不利影响，这可能会削弱它们在生物地球化学循环中发挥关键生态系统功能的能力。

因此，微生物群落从干扰中恢复是多功能命运和生态系统服务提供的关键部分。

微生物的独特特征，如基因转移、休眠、传播能力或物种形成率，支撑着微生物群落的构建，这与微生物群落的恢复力有着内在的联系。

通过比较不同生态系统的微生物群落的恢复能力，我们可以确定在空间和时间异质性尺度上不同的特定属性。这可能有助于建立一个总体的概念框架，以全面了解整个生态系统的微生物恢复力，并进一步反映恢复力机制和扰动特性在时间和空间上的尺度依赖性。

此外，干扰对属于不同界的微生物(病毒、细菌、古菌、真菌、原生生物等)之间生态相互作用的间接影响才刚刚开始被人们关注。

高通量测序、数据库的建立和网络推断算法的快速发展正在改变这一领域(149)，并将使我们能够解决跨域、稀有类群、扩散或生物相互作用的群落组成的重要性，以及驱动微生物恢复力的关键特征的识别。

虽然我们在微生物和生态系统对全球变化响应方面已经取得了重要的见解，但我们预测其方向和量级的能力并没有真正提高。

大多数研究集中在一两个全球变化驱动因素上，而生态系统越来越多地受到多重干扰，不仅更加频繁，而且性质也更加不同，这项任务就更加具有挑战性。

虽然它们的作用是一致的，但扰动的性质和强度的影响(在较小的程度上)已得到广泛的研究，而扰动频率和时间序列方面的数据却不够。

下一步应该更详细地研究不同固有特征之间的相互作用，以提高我们对多重干扰影响的理解和预测能力。

如果在全因子实验中评估需要考虑的因素的爆炸式增长，解开和量化主要干扰特征的相对重要性可能具有挑战性。

未来研究的另一个关键考虑因素是测量不同时间尺度的响应，以便能够正确捕获多种生物和栖息地对多种干扰的抵抗力、恢复力、工程恢复力以及其他恢复力和稳定性指标。

因此，微生物生态学家面临着一个关键的挑战，即在未来的实验和观察研究设计中应该包括所有的这些复杂性，但有几个有前途的方法可以做到这一点。

首先，可以应用创新的实验设计。例如，Rillig等人(6)采用了一种实验设计，该设计基于解决生物多样性与生态系统功能关系的研究中广泛使用的方法，在每种多样性水平上随机选择一个物种库，这防止了处理的膨胀(150)。

在他们的案例中，他们随机选择了全球变化驱动因素，而不是物种，以表明增加同时发生的全球变化因素的数量会导致微生物过程和群落的方向变化增加。

其次，在扰动调查中应用最低报告标准以促进开展未来研究的研究人员之间的共识和可塑性，这将是提高我们整合从不同来源收集的宝贵信息的能力的另一个重要步骤（151）。

第三，与此相关的是，应用相同标准化操作程序的配套实验，包括实验设置、处理和分析方法，也将非常有价值。例如，这种方法成功地用于营养网络 (www.nutnet.org) 和 Zostera 实验网络 (http://zenscience.org/)，分别关注草本草原和鳗草群落。应用类似的配套方法也为研究微生物在空间和时间尺度上的恢复力提供了很大的前景。